SPORTS SCIENCE EXCHANGE

Il sistema immunitario degli atleti: problematiche attuali

SSE#69, Volume 11 (1998), Numero 2

David C. Nieman, DrPH, FACSM
Department of Health and Exercise Science
Appalachian State University, Boone, NC 28608

PREMESSE

1. Il sistema immunitario degli atleti nelle fasi di riposo e di non atleti, risulta essere molto simile. Anche se si osservano insufficienze significative delle funzioni immunitarie negli atleti, gli studi effettuati sulla relazione di queste ultime con una maggiore incidenza di infezioni o malattie, hanno dato risultati negativi.
2. Molti elementi che costituiscono il sistema immunitario risultano modificati dopo uno sforzo pesante e prolungato. Durante questa fase di “suscettibilità” da immunità alterata (che può durare dalle 3 alle 72 ore, a seconda di quando viene effettuato il controllo), virus e batteri guadagnano terreno aumentando il rischio di infezioni cliniche e subcliniche.
3. L’influenza di alcuni integratori alimentari sulle risposte immunitarie acute a un’attività fisica prolungata è stata a lungo studiata su atleti che praticano sport di resistenza. Nonostante l’importanza assegnata alla vitamina C e alla glutammina, i dati a disposizione non sono convincenti.
4. L’assunzione di liquidi che contengono carboidrati, a differenza di micronutrienti e integratori di aminoacidi, riduce il disordine nel sistema immunitario (minor scompiglio nel calcolo delle cellule immunitarie sanguigne, minor fagocitosi di granulociti e monociti e scarsa attività di ossidazione; diminuita risposta delle citochine nei processi infiammatori e antinfiammatori).
5. Per mantenere elevati i livelli di glucosio nel plasma e attenuare le risposte del cortisolo e dell’ormone della crescita durante attività molto stancanti, le bevande a base i carboidrati possono ridurre lo stress a cui è sottoposto il sistema immunitario degli atleti.

INTRODUZIONE

Le pubblicazioni relative all'immunologia nell'esercizio fisico risalgono alla fine del 19° secolo, ma soltanto alla metà degli anni '80 molti ricercatori di tutto il mondo hanno dedicato le loro risorse a questa specifica area di ricerca. Dal 1900 al 1997, sono stati pubblicati circa 900 articoli sul tema, di cui il 75% negli anni '90.

Nonostante il crescente interesse sul rapporto tra attività fisica, sistema immunitario e protezione, rimangono irrisolute molte questioni. Questo articolo ripercorre i quattro argomenti principali che hanno ricevuto maggior attenzione da parte di esperti di immunologia dell'attività fisica e che hanno applicazioni pratiche per gli atleti:

1. la differenza della funzioni immunitaria tra atleti e non,
2. serie modificazioni immunitarie che si verificano dopo attività intensa e prolungata nel tempo,
3. il ruolo degli integratori alimentari sui i cambiamenti a livello immunitario indotti dall’attività,
4. suggerimenti pratici per gli atleti.

Funzione immunitaria di atleti e non: somiglianze e disparità

Una comune convinzione che esiste fra i atleti di elite e i loro allenatori è che i grandi sforzi abbassino la capacità di resistenza e predispongano ad infezioni delle vie aeree superiori (URTI) (Nieman, 1997a). In uno studio del 1996 condotto dal Gatorade Sports Science Institute su 2.700 allenatori e preparatori sportivi di scuole superiori e college americani, l'89% aveva risposto "sì" alla domanda: "Secondo lei il sovrallenamento può compromettere il sistema immunitario e portare all'insorgenza di malattie?" (personal communication, Gatorade Sports Science Institute, Barrington, IL). Molti studi che si avvalgono di programmi epidemiologici sono concordi nell'affermare che il rischio di infezioni alle vie aeree superiori (URTI) sia più elevato nei periodi di allenamento duro e per 1-2 settimane all'indomani di competizioni di resistenza particolarmente faticose (Nieman 1997a; Peters-Futre, 1997).
Per contro, esiste anche la convinzione, comunemente accettata, tra gli appassionati di fitness che un'attività regolare aiuti l'organismo a resistere contro le infezioni. In uno studio condotto su 170 maratoneti con prestazioni modeste (tempo medio personale di 3 h 25 min) che si sono allenati e hanno partecipato a maratone per almeno 12 anni, il 90% aveva dichiarato di essere d'accordo con l'affermazione "raramente ci ammaliamo" (dichirazione non pubblicata).

Figura 1. Correre a passo svelto per 45 minuti ogni giorno va di pari passo con una significativa riduzione dei sintomi URTI (Media ±SE). La figura raccoglie i risultati di due studi condotti su 126 donne sovrappeso messe casualmente in gruppi che praticavano attività e altri che non la praticavano. Dati di Nieman et al.(1993) and Nieman et al.(1998).

In un studio condotto su 750 atleti (di età compresa tra i 40 e gli 81 anni) si è scoperto che il 76% si sentiva meno vulnerabile a malattie virali rispetto alla controparte non sportiva (Shephard et al., 1995). Tre studi condotti con l'ausilio di esercizi di allenamento casuali hanno dimostrato che l'attività giornaliera è associata a una significativa riduzione dei sintomi URTI (Nieman et al., 1990, 1993, 1998b). La figura 1 mette a confronto i risultati di due studi su 126 donne divise casualmente in: un gruppo impegnato in attività di 45 minuti a sessione (camminata a passo svelto) per 5 giorni alla settimana e un altro sedentario (Nieman et al., 1990, 1998b). I risultati indicano che il numero di giorni a rischio URTI si riduceva di quasi la metà nel gruppo attivo.

Il sistema immunitario di atleti e non atleti funziona allo stesso modo? Nonostante i dati relativi al rischio URTI suggeriscano delle differenze, i tentativi di mettere a confronto il sistema immunitario a riposo di atleti e non, non ha fornito prove evidenti che l'attività fisica sia clinicamente riconducibile a modificazioni importanti a livello immunitario (Nieman 1997a, 1997b).

A riposo, il sistema immunitario adattivo (cioè la funzione dei linfociti T e B che, quando attivati, provocano reazioni specifiche e una memoria immunologica a ciascun agente infettivo) non sembrano essere influenzati in larga misura dall'attività sportiva intensa e prolungata. Il sistema immunitario innato (le cellule che agiscono come prima linea di difesa contro le infezioni) sembra rispondere in modo differente allo stress persistente di un'attività intensa attraverso l'aumento dell'attività dei linfociti "natural killer", laddove la funzione neutrofila viene soppressa.
Anche se vengono osservati negli atleti cambiamenti significativi nella concentrazione e nelle funzioni delle variabili immunitarie, i ricercatori non sono riusciti a collegare tali cambiamenti a una maggiore incidenza di infezioni o malattie. In una ricerca, nuotatori professionisti impegnati in allenamenti intensi presentavano un'attività ossidativa neutrofila più bassa a riposo rispetto a individui sedentari di pari sesso e di pari età, con un ulteriore soppressione della funzione durante il periodo di attività intensa che precede una competizione a livello nazionale (Pyne et al., 1995) (Vedi Figura 2). Ciò nonostante, la frequenza di URTI non era differente tra i due gruppi.

Figura 2. I nuotatori professionisti (grafico a linee) impegnati in allenamenti intensi mostravano un'attività ossidativa neutrofila inferiore rispetto alla controparte (individui della stessa età e dello stesso sesso) sedentaria (istogramma a blocchi). La funzione veniva ulteriormente soppressa durante il periodo più intenso di allenamenti prima di una competizione a livello nazionale. Dati {ossia (+SE)} di Pyne et al.(1995). Le parentesi rappresentano la media ±SE.

Due studi rivelarono che la concentrazione di immunoglobulina A salivare (IgA) giustifica ricerche ulteriori proprio come segnalatore di rischio potenziale di infezioni. Mackinnon et al. (1993) dimostrarono come atleti professionisti di squash e hockey con minore concentrazione di IgA salivare erano soggetti a una maggiore incidenza di URTI. Tale scoperta è stata in seguito confermata in uno studio su nuotatori professionisti (Gleeson et al., 1996). I loro livelli di IgA salivare misurati prima degli allenamenti mostravano una correlazione interessante con i livelli di infezione e il numero di infezioni riscontrate nei nuotatori veniva definito in anticipo dai livelli di IgA salivare, in fase pre-stagionale e dalla media pre-allenamento.

A livello generale, se analizzato in soggetti a riposo, il sistema immunitario di atleti e non sembra andare di pari passo. Tra tutti i test effettuati sul sistema immunitario che mostrano qualche cambiamento se si pratica attività sportiva, soltanto l'IgA salivare ha rivelato un caratterizzante potenziale del rischio di infezioni. Nel futuro, la ricerca dovrà concentrarsi su questa misurazione a livello immunitario impiegando molti fra atleti e non, per cercare di chiarire il potenziale utilizzo clinico.

La risposta immunitaria acuta da sforzo intenso: la nuova teoria della suscettibilità "open window theory"

Alla luce dei molteplici risultati riguardanti l’effetto dell’allenamento intenso e duraturo sulle funzioni immunitarie a riposo e sulla protezione dell’individuo, molti autori sono arrivati alla conclusione che ogni sessione prolungata di esercizi provoca modificazioni transitorie ma significative a livello immunitario (Hoffman-Goetz & Pedersen, 1994; Nieman, 1997b). Durante questa chiamiamola fase di “suscettibilità” immunitaria (che può durare dalle 3 alle 72 ore), i virus e i batteri possono guadagnare terreno, aumentando enormemente il rischio di infezioni cliniche e subcliniche.

Nonostante sia una ipotesi particolarmente attraente, i ricercatori non hanno tentato di stabilire il motivo per cui gli atleti che si trovano in uno stato di immunodepressione dopo uno sforzo pesante, siano coloro che contraggono un’infezione nell’arco di 1-2 settimane. Tale legame deve essere stabilito prima che la teoria dell’ “sucettibilità” venga definitivamente accettata.

Messo a confronto con il periodo di riposo, molti elementi del sistema immunitario si modificano dopo uno sforzo pesante e prolungato tra cui: (Nieman 1997b, 1998)

• Elevati neutrofili e scarsi linfociti nell’emocromo, come conseguenza di un’elevata concentrazione di cortisolo nel plasma.
• Aumento della fagocitosi di granulociti e monociti nel sangue (con conseguente sovra-accumulo di agenti infettivi e di cataboliti delle fibre muscolari) ma diminuzione della fagocitosi neutrofila nasale.
• Diminuzione dell’attività ossidativo-distruttiva dei granulociti (attività killer)
• Diminuzione della funzione di pulizia mucociliare del naso (movimento delle ciglia nasali)
• Diminuzione dell’attività citotossica naturale delle cellule killer (la capacità di uccidere cellule infette o cancerogene)
• La diminuzione della proliferazione dei linfociti indotta dalla mitosi (una fase del funzionamento dei linfociti T)
• Diminuzione della risposta cutanea alla ipersensibilità ritardata (la capacità del sistema immunitario di produrre rigonfiamenti rossi dopo che la pelle viene colpita da antigeni)
• Aumento nella concentrazione plasmatica di citochine pro- e anti-infiammatorie (recettore antagonista per interleuchina 6 e interleuchina 1
• Diminuzione della produzione di citochine ex vivo (interferone-'o', interleuchina 1 e interleuchina 6) in risposta a mitogeni e endotossine.
• Diminuzione della concentrazione di IgA a livello nasale e salivare (un anticorpo molto importante)
• Espressione diretta del complesso maggiore di istocompatibilità (MHC) II nei macrofagi (una fase importante nel riconoscimento di agenti esterni da parte del sistema immunitario).
  

L’aumento dell’attività di fagocitosi dei granulociti e monociti circolanti e dei livelli sanguigni di interluchina 6 suggerisce una forte risposta pro-infiammatoria ad eventuali danni ai muscolo dopo uno sforzo intenso, laddove l’aumento del cortisolo e del recettore antagonista per interleuchina 1, rivela che anche le forze antinfiammatorie sono già al lavoro. La risposta dell’interleuchina a un esercizio stancante è simile a quella della sepsi e del trauma. Si è ipotizzato che il coinvolgimento del sistema immunitario nella risposta infiammatoria dopo un forte sforzo abbia in qualche modo distolto l’attenzione e le risorse dalla protezione dell’individuo contro le URTI (Nehlsen-Cannarella, 1997; Nieman, 1997a).

Presi insieme, questi dati suggeriscono che il sistema immunitario risulti fortemente debilitato dopo un’attività di resistenza prolungata nel tempo. Pertanto, è evidente (ma ancora non dimostrato) che il rischio di URTI possa aumentare allorquando l’atleta di resistenza si sottopone a sessioni ripetute di esercizi particolarmente stancanti, si espone a insoliti patogeni e ha sperimentato altri fattori che indeboliscono il sistema immunitario come la mancanza di sonno, stress mentali acuti, malnutrizione o perdita di peso.

Figura 3. Una minima risposta a un test cutaneo di ipersensibilità ritardata venne riscontrata in 22 triatleti maschi, 48 ore dopo una gara di triathlon half-Ironman, paragonata ai controlli (11 triatleti non allenati e 11 leggermente preparati). Dati di Bruunsgaard et al.(1997). Media ±SE.

Molti studi hanno dimostrato che nonostante le difese alterate a seguito di attività intensa e prolungata, non veniva danneggiata la capacità del sistema immunitario di provocare una risposta positiva di un anticorpo al vaccino nelle 2-4 settimane seguenti un periodo di attività fisica. In uno studio di Bruunsgaard et al.(1997), paragonato con i controlli effettuati in stato di sedentarietà, alcuni triatleti maschi presentavano una normale produzione di anticorpo al tetano pneumococcico e ai vaccini antidifterite, dopo una gara di triatlon half-Ironman. Tuttavia, la risposta cutanea a sette antigeni richiamati applicati dopo la gara e controllati 48 ore più tardi, veniva meno quando erano gli atleti erano messi a confronto con i soggetti controllo (Figura 3). Tali dati suggeriscono che la relazione immunologia a breve termine ma complessa al test cutaneo di ipersensibilità ritardata viene compromessa dall'attività prolungata e intensa, laddove la risposta a titolo anticorpale a lungo temine ai vaccini non viene pregiudicata. Se è vero che questi dati forniscono un supporto alla teoria della "apertura", sono necessarie ricerche ulteriori per stabilire il legame con il rischio di infezione.

Ruolo degli integratori alimentari nell'attenuare l'immunosoppressione causata dall'attività fisica

Anche se gli atleti che praticano sport di resistenza sono più di altri a rischio di URTI, l'esercitazione deve essere comunque protratta nel tempo per ottenere risultati soddisfacenti. Infatti, l'atleta sembra meno interessato a ridurre le sessioni di allenamento e più ricettivo ad assumere integratori alimentari che controllino l'immunosoppressione da attività fisica.

I ricercatori hanno preso in esame l'influenza di integratori alimentari, in particolar modo lo zinco, la vitamina C, la glutammina e i carboidrati sulla risposta immunitaria ad attività intensa e prolungata (Shephard & Shek, 1995). Molti tecniche di sperimentazione basata su trattamenti doppio cieco con placebo effettuati sui maratoneti sudafricani, hanno rivelato una associazione tra l'integrazione di vitamina C (circa 600 mg/giorno per 3 settimane) con una minor incidenza di sintomi URTI (Peters-Futre, 1997). Tuttavia, tali tecniche non sono state ripetute da altri gruppi di ricerca, e il metodo seguito per valutare i sintomi URTI aveva come risultato un tasso di incidenza particolarmente elevato e poco realistico. Un altro studio basato su trattamenti doppio cieco con placebo non è stato in grado di stabilire un effetto positivo della vitamina C (1000 mg/giorno per 8 giorni) nell'alterare la risposta immunitaria in soggetti impegnati in 2,5 ore di corsa particolarmente tirata (Nieman et al., 1997b).

La glutammina, un aminoacido non essenziale, ha ricevuto molta attenzione da parte dei ricercatori (Mackinnon et al., 1996). La glutammina e il glucosio rappresentano due importanti fonti energetiche: il glucosio, per esempio, è fondamentale per linfociti e monociti; una diminuzione di queste sostanze nutritive provoca, immediatamente, una diminuzione dei livelli di crescita e un aumento dei linfociti. Livelli inferiori di glutammina nel plasma sono stati riscontrati in risposta a vari fattori di stress, incluso l'attività fisica prolungata. Se tali modificazioni di glutammina nel plasma siano collegate a un peggioramento del sistema immunitario e dei livelli di protezione contro virus non è ancora stato stabilito, sebbene la maggioranza delle ricerche sull'argomento non abbia rilevato questa relazione.

Figura 4. L'esempio suggerisce che l'integrazione di carboidrati in periodi di attività intensa e prolungata mantiene o aumenta le concentrazioni di glucosio nel plasma, attenua la crescita normale degli ormoni dello stress e di conseguenza si oppone a cambiamenti negativi a livello immunitario.

I risultati più sorprendenti arrivano dagli studi sull'integrazione di carboidrati (Nieman, 1998). Ricerche passate affermavano che la riduzione nella concentrazione di glucosio nel sangue fosse da ricollegarsi all'attivazione ipotalamo-ipofisario-surrenale, all'aumentato rilascio dell'ormone adrenocorticotropo e del cortisolo, alla crescita dell'ormone della crescita nel plasma, alla diminuzione dell'insulina e agli effetti derivanti dai livelli di adrenalina nel sangue. Dato per certo il legame esistente tra gli ormoni dello stress e le risposte immunitarie ad attività intensa e prolungata, l'assunzione di carboidrati - confrontati con placebo - dovrebbe mantenere inalterate le concentrazioni di glucosio, regolare l'aumento degli ormoni da stress e pertanto moderare i cambiamenti a livello immunitario (Vedi Figura 4).

Tale ipotesi è stata testata inizialmente su un gruppo di 30 maratoneti (Nehlsen-Cannarella, et al., 1997; Nieman et al., 1997a). Venne effettuato un studio basato su trattamenti doppio cieco con placebo per scoprire gli effetti dell'assunzione di liquidi contenenti carboidrati sulla risposta immunitaria a 2,5 ore di corsa. Anche in uno studio successivo con 10 triatleti, fu analizzata l'assunzione di carboidrati per il suo effetto sulla risposta immunitaria a 2,5 ore di corsa e pedalata (Nieman et al., 1998a, 1998c). Nelle quattro sessioni, i soggetti correvano su tapis roulant o pedalavano con la propria bicicletta sui rulli per 2,5 ore al ~75% VO2 max.

In entrambi gli studi, l'assunzione di bevande a base di carboidrati prima, durante (circa 1 litro/ora) e dopo 2,5 ore di esercitazione veniva associata a un aumento deciso di glucosio nel plasma, un leggero innalzamento nel livello di cortisolo e dell'ormone della crescita nel plasma, minore perturbazione nella quantità di cellule immunitarie nel plasma, un abbassamento della fagocitosi di granulociti e moniciti e dell'attività ossidativa, e una minor risposta pro- e anti-infiammatoria delle citochine. Soprattutto, le risposte ormonali e immunitarie all'assunzione di carboidrati rispetto a quella di placebo presuppongono una diminuzione di stress a livello fisiologico. Alcune variabili immunitarie venivano leggermente modificate dall'assunzione di carboidrati (ad esempio le funzioni di granulociti e monociti), mentre altre venivano fortemente influenzate (la concentrazione di citochine nel plasma e il numero di cellule sanguigne).

L'aspetto clinico degli effetti indotti dai carboidrati sul sistema endocrino e immunitario necessita ulteriori approfondimenti. A questo punto, i dati a disposizione indicano che gli atleti che assumono bevande a base di carboidrati prima, durante e dopo attività intensa e prolungata dovrebbero sopportare minori stress fisiologici. I ricercatori garantiscono il loro impegno nello stabilire se l'assunzione di carboidrati riesca a migliorare la protezione dell'individuo contro i virus durante il periodo di allenamenti intensi e all'indomani di competizioni o eventi di resistenza.

Raccomandazioni pratiche

Anche se raccomandazioni pubbliche sulla salute devono essere prese a titolo di prova, i dati che abbiamo sulla relazione esistente fra attività fisica moderata e minori rischi di URTI sono più che coerenti e forniscono informazioni generali sui benefici, per tutti, di camminare a passo svelto almeno 5 volte la settimana. C'è ragione di credere che gli atleti di resistenza impegnati in allenamenti ciclistici sono a minor rischio di URTI.

Per gli atleti sottoposti ad allenamenti intensi o coinvolti in gare di grande resistenza, aumenta il rischio di soppressione immunitaria e di affaticamento. A questo proposito, possono tornare utili alcuni consigli pratici. Ci sono prove testano sul fatto che l'alimentazione impropria e lo stress psicologico non fanno che sollecitare l'influenza negativa che uno sforzo fisico importante ha sul sistema immunitario. E' chiaro, quindi, che un atleta deve seguire una dieta bilanciata, tenere al minimo i livelli di stress, evitare il sovrallenamento e la stanchezza eccessiva, dormire un certo numero di ore e intervallare più possibile allenamenti molto faticosi e competizioni sportive con adeguati periodi di riposo. Le ricerche attuali sugli integratori di carboidrati suggeriscono l'assunzione di bevande a base di CHO prima, durante e dopo allenamenti o gare particolarmente intense e prolungate per ridurre al minimo gli effetti sfavorevoli sul sistema immunitario.

La funzione immunitaria sembra annullata nei periodi di minor assunzione di calorie e di dimagrimento, per cui, se necessario, un atleta dovrebbe pensare a una dieta dimagrante solo nei periodi non attivi. I virus da raffreddamento si diffondono per contatto (respirando l'aria vicino a una persona affetta da malattia): se possibile, gli atleti dovrebbero evitare contatti con persone malate prima e dopo eventi sportivi di una certa importanza. Se si gareggia nella stagione invernale, si raccomanda il vaccino influenzale.
Il sovrallenamento provoca la soppressione immunitaria con perdita di motivazione, depressione, prestazioni scarse e dolori muscolari. Tuttavia, a questi livelli, non esistono segnali distintivi di inmmunosoprressione (a parte le infezioni) che allenatori e medici siano in grado di utilizzare per valutare il sovrallenamento.

Conclusioni

Esistono ormai prove sempre più attestate che l'attività sportiva intensa e prolungata sia associata a un alterazione della funzione immunitaria e un maggior rischio di URTI. I tentativi effettuati per agire su questi cambiamenti negativi coinvolgono la sfera alimentare, i cui risultati incoraggianti sono stati appena descritti. Sono tuttavia necessari ulteriori approfondimenti per stabilire fino in fondo la relazione tra l'integrazione di carboidrati e i cambiamenti che subentrano a livello immunitario e nella protezione contro i patogeni URTI.

Bibliografia

Bruunsgaard, H., A. Hartkopp, T. Mohr, H. Konradsen, I. Heron, C.H. Mordhorst, and B.K. Pedersen (1997). In vivo cell-mediated immunity and vaccination response following prolonged, intense exercise. Med. Sci. Sports Exerc. 29:1176-1181.

Gleeson, M., D.B. Pyne, W.A. McDonald, R.L. Clancy, A.W. Cripps, P.L. Horn, and P.A. Fricker (1996). Pneumococcal antibody responses in elite swimmers. Clin. Exp. Immunol. 105:238-244.

Hoffman-Goetz, L., and B.K. Pedersen (1994). Exercise and the immune system: a model of the stress response? Immunol. Today. 15:382-387.

Mackinnon, L.T., E.M. Ginn, and G.J. Seymour (1993). Temporal relationship between decreased salivary IgA and URTI in elite athletes. Aust. J. Sci. Med. Sport. 25:94-99.

Mackinnon, L.T., and S.L. Hooper (1996). Plasma glutamine and URTI during intensified training in swimmers. Med. Sci. Sports Exerc. 28:285-290.

Nehlsen-Cannarella, S.L., O.R. Fagoaga, D.C. Nieman, D.A. Henson, D.E. Butterworth, R.L. Schmitt, E.M. Bailey, B.J. Warren, and J.M. Davis (1997). Carbohydrate and the cytokine response to 2.5 hours of running. J. Appl. Physiol. 82:1662-1667.

Nieman, D.C. (1998). Influence of carbohydrate on the immune response to intensive, prolonged exercise. Exerc. Immunol. Rev. 4:64-76

Nieman, D.C. (1997a). Exercise immunology: practical applications. Int. J. Sports Med. 18(suppl. 1):S91-S100.

Nieman, D.C. (1997b). Immune response to heavy exertion. J. Appl. Physiol. 82:1385-1394.

Nieman, D.C., O.R. Fagoaga, D.E. Butterworth, B.J. Warren, A. Utter, J.M. Davis, D.A. Henson, and S.L. Nehlsen-Cannarella (1997a). Carbohydrate supplementation affects blood granulocyte and monocyte trafficking but not function following 2.5 hours of running. Am. J. Clin. Nutr. 66:153-159.

Nieman, D.C., D.A. Henson, D.E. Butterworth, B.J. Warren, J.M. Davis, O.R. Fagoaga, and S.L. Nehlsen-Cannarella (1997b). Vitamin C supplementation does not alter the immune response to 2.5 hours of running. Int. J. Sports Nutr. 7:174-184.

Nieman, D.C., D.A. Henson, G. Gusewitch, B.J. Warren, R.C. Dotson, D.E. Butterworth, and S.L. Nehlsen-Cannarella (1993). Physical activity and immune function in elderly women. Med. Sci. Sports Exerc. 25:823-831.

Nieman, D.C., S.L. Nehlsen-Cannarella, O.R. Fagoaga, D.A Henson, A. Utter, J.M. Davis, F. Williams, and D.E. Butterworth (1998a). Influence of mode and carbohydrate on the cytokine response to heavy exertion. Med. Sci. Sports Exerc. 30:671-678.

Nieman, D.C., S.L. Nehlsen-Cannarella, D.A. Henson, A. J. Koch, D.E. Butterworth, O.R. Fagoaga, and A. Utter (1998b). Immune response to exercise training and/or energy restriction in obese women. Med. Sci. Sports Exerc. 30:679-686.

Nieman, D.C., S.L. Nehlsen-Cannarella, O.R. Fagoaga, D.A. Henson, A. Utter, J.M. Davis, F. Williams, and D.E. Butterworth (1998c). Effects of mode and carbohydrate on the granulocyte and monocyte response to intensive prolonged exercise. J. Appl. Physiol. 84:1252-1259.

Nieman, D.C., S.L. Nehlsen-Cannarella, P.A. Markoff, A.J. Balk-Lamberton, H. Yang, D.B.W. Chritton, J.W. Lee, and K. Arabatzis (1990). The effects of moderate exercise training on natural killer cells and acute URTIs. Int. J. Sports Med. 11:467-473.

Peters-Futre, E.M. (1997). Vitamin C, neutrophil function, and URTI risk in distance runners: the missing link. Exerc. Immunol. Rev. 3:32-52.

Pyne, D.B., M.S. Baker, P.A. Fricker, W.A. McDonald, and W.J. Nelson (1995). Effects of an intensive 12-wk training program by elite swimmers on neutrophil oxidative activity. Med. Sci. Sports Exerc. 27:536-542.

Shephard, R.J., T. Kavanagh, D.J. Mertens, S. Qureshi, and M. Clark (1995). Personal health benefits of Masters athletics competition. Br. J. Sports Med. 29:35-40.

Shephard, R.J., and P.N. Shek (1995). Heavy exercise, nutrition and immune function: Is there a connection? Int. J. Sports Med. 16:491-497.

For additional information, call or write:

For additional information, call or write:

International Online: http://www.gssiweb.com/
Email: gssi@gssiweb.com/

Nelle vostre lettere, specificate, per cortesia, la natura della richiesta sulla busta (modificazione di indirizzo, informazioni relative alle iscrizioni e alle sovvenzioni per studenti).

Le informazioni che ricevete sono dedicate a un pubblico professionale che include ricercatori, allenatori, medici specializzati, preparatori atletici, nutrizionisti e altri professionisti del settore che conoscono profondamente la fisiologia umana.

Questo articolo é stato tradotto da gssiweb.com sotto la supervisione del Dr. Nicola Sponsiello